CAÍDA PREMATURA DE FRUTOS (Colletotrichum acutatum)

La enfermedad de la caída prematura de frutos (Postbloom Fruit Drop), causada por el hongo Colletotrichum acutatum J.H. Simmonds, está distribuida principalmente en las zonas citrícolas de América con clima húmedo subtropical. El patógeno infecta los pétalos florales provocando la aparición de lesiones de color anaranjado. Como consecuencia de la infección, el fruto recién cuajado se desprende dejando el cáliz y los sépalos adheridos al pedúnculo. Esta es la principal diferencia respecto a caída fisiológica de los frutos cítricos habitual en nuestras zonas de cultivo, en la que el cáliz se desprende junto con el fruto. En las zonas afectadas, las pérdidas productivas causadas por C. acutatum son muy importantes.

El patógeno sobrevive mediante unas estructuras vegetativas denominadas apresorios que forma sobre las hojas, cálices y brotes. Al inicio de la floración, estas estructuras germinan y producen esporas (conidias), causando las infecciones primarias sobre las flores. Sobre estas lesiones primarias forma unos cuerpos fructíferos (acérvulos), dentro de los cuales produce nuevamente conidias, que se diseminan a las flores colindantes por acción de la lluvia dando origen a las infecciones secundarias.

En las regiones afectadas por la enfermedad se recomienda reducir la humedad en la parcela mediante prácticas agronómicas: evitar el riego por aspersión, mejorar la aireación mediante la elección de marcos de plantación amplios y la poda periódica de las faldas de los árboles. Sin embargo, aun siguiendo todas estas recomendaciones, en la mayoría de los casos son necesarias varias aplicaciones fungicidas durante la floración para conseguir un control adecuado de la enfermedad. La Universidad de Florida dispone de un sistema de estación de avisos que permite ajustar las aplicaciones a los momentos de mayor riesgo de infección (http://pfd.ifas.ufl.edu).

Flores con lesiones de color naranja en los pétalos causadas por Colletotrichum acutatum (Florida, EE.UU.).

Caída prematura de un fruto inducida por infecciones de Colletotrichum acutatum. A diferencia de la caída fisiológica, el cáliz persiste adherido al pedúnculo (Florida, EE.UU.).

MELANOSIS (Diaporthe citri)

La melanosis (Melanose) está causada por el hongo Diaporthe citri F.A. Wolf (sin. Phomopsis citri H.S. Fawc.). Aunque existen otras especies de Diaporthe descritas en cítricos, principalmente asociadas a podredumbres de frutos en postcosecha, la única que se ha confirmado como agente causal de la melanosis es D. citri. La enfermedad se caracteriza por la aparición de costras suberosas en los frutos y las hojas. Los daños de melanosis en los frutos quedan limitados a la parte exterior de la corteza por lo que, en general, sólo se considera un problema importante cuando la producción se destina a los mercados de consumo en fresco. Al parecer, todas las especies de cítricos son susceptibles a la enfermedad.

El patógeno coloniza saprofíticamente los brotes y ramas secas presentes en el árbol, formando sobre ellos unos cuerpos fructíferos (picnidios). Bajo condiciones ambientales adecuadas, los picnidios exudan una masa mucosa de esporas (conidias) que se diseminan por acción de la lluvia. Cuando la lluvia arrastra una gran cantidad de conidias, es frecuente la aparición de agregaciones verticales de lesiones en los frutos. Las hojas son susceptibles durante sus primeras fases de desarrollo y los frutos se consideran resistentes a los 3-4 meses después del cuajado. El patógeno presenta también una reproducción mediante esporas sexuales (ascosporas), que se forman dentro de cuerpos fructíferos (peritecios) sobre la madera muerta que queda en el suelo de la parcela.

El nivel de inóculo del patógeno en las parcelas está directamente relacionado con la cantidad de brotes secos y madera muerta presente en los árboles. En las regiones citrícolas afectadas por la enfermedad se recomienda intensificar la poda sobre la parte superior de los árboles, donde se concentra la mayor cantidad de tejido muerto, e intervenir con podas más intensas después de las heladas. En general, sólo se considera necesario aplicar fungicidas cuando la fruta se destina al consumo en fresco. Los tratamientos se dirigen principalmente a la protección de los frutos, ya que los daños sobre hojas no parecen afectar significativamente a la productividad de los árboles. La estrategia habitual para el control de la melanosis es la aplicación preventiva de fungicidas cúpricos. La Universidad de Florida ha desarrollado el sistema que integra diferentes factores relacionados con el crecimiento del fruto y el lavado de los fungicidas por la lluvia, que permite reducir el número de aplicaciones y la cantidad de cobre aplicado (http://agroclimate.org/tools/Citrus-Copper-Application-Scheduler).

Hoja de pomelo con costras suberosas de melanosis causada por Diaporthe citri (Florida, EE.UU.).

Fruto de pomelo afectado por melanosis (Florida, EE.UU.).

Fruto de pomelo con lesiones agregadas de melanosis por acción de la lluvia (Florida, EE.UU.).

SARNAS (Elsinoë spp.)

Las sarnas o roñas (Scab) de los cítricos son un conjunto de enfermedades causadas por diferentes especies y patotipos de hongo Elsinoë (sin. Sphaceloma). Actualmente, las principales especies causantes de sarna son E. fawcettii Bitancourt & Jenk. y E. australis Bitancourt & Jenk. La distribución geográfica de estos patógenos varía en función de la especie, siendo mucho más amplia en el caso de E. fawcettii. Se han descrito problemas de sarnas en numerosas áreas citrícolas del continente americano, África, el sudeste asiático y Oceanía, afectando a un amplio rango de variedades de naranjas, mandarinas, pomelos y limones así como varios patrones. La Directiva 2000/29/CE considera como patógenos de cuarentena en cítricos a todas las especies de Elsinoë.

El síntoma común en todas estas enfermedades es la presencia de pústulas suberosas superficiales en los frutos y/o las hojas. En el caso de los frutos, aunque las lesiones no afectan a la parte interna, reducen notablemente su valor comercial para los mercados de consumo en fresco. En general, las lesiones de sarna son poco específicas y pueden confundirse con daños de rameado u otras alteraciones fisiológicas.

La reproducción sexual de Elsinoë sólo se ha detectado en Brasil. La más habitual es la reproducción de tipo asexual mediante la formación de esporas (conidias) sobre unas estructuras estromáticas (acérvulos) en las excrecencias suberosas de los frutos y hojas. La liberación y diseminación de las conidias se produce por acción de la lluvia. Se considera que el fruto es susceptible durante los dos meses siguientes a la caída de pétalos y las hojas son resistentes cuando alcanzan la mitad de su tamaño final. El período de incubación, comprendido entre el inicio de la infección y la aparición de síntomas, puede durar unos 4-6 días.

En las regiones citrícolas afectadas por estas enfermedades se recomienda recolectar todos los frutos afectados en el árbol en el momento de la cosecha, ya que suponen una importante fuente de inóculo para el año siguiente. Las aplicaciones preventivas de fungicidas de contacto se han mostrado eficaces en el control de las sarnas. Hay referencias también de buenos resultados con fungicidas de tipo penetrante, que tienen acción tanto protectiva como curativa. No obstante, el uso continuado de alguno de estos productos ha provocado la aparición de resistencias. En general suelen realizarse unas tres aplicaciones fungidas por campaña, con el fin de reducir inóculo y proteger los frutos durante su período sensible.

Fruto de mandarina con abundantes lesiones de sarna causadas por Elsinoë fawcettii (Florida, EE.UU.).

Fruto de limón con pústulas suberosas de sarna causada por Elsinoë fawcettii . (Florida, EE.UU.)

Hoja de limón con síntomas incipientes de sarna causada por Elsinoë fawcettii (Florida, EE.UU.).

Hojas de mandarino con deformaciones causadas por infecciones de Elsinoë fawcettii (Florida, EE.UU.).

MANCHA NEGRA (Phyllosticta citricarpa)

La mancha negra de los cítricos (Citrus Black Spot) se citó por primera vez a finales del sXIX en las zonas citrícolas de las costas orientales de Australia. Posteriormente se detectó también en Sudáfrica y actualmente está presente en las principales regiones citrícolas de Sudamérica, China y EE.UU (Florida). La enfermedad está distribuida en áreas geográficas de clima húmedo, aunque en Sudáfrica se ha propagado también a zonas de clima semi-árido. Prácticamente todas las especies de cítricos cultivadas son sensibles a la mancha negra, siendo los limones y las naranjas tardías especialmente sensibles. La enfermedad está causada por el hongo Phyllosticta citricarpa (McAlp.) van der Aa (sin. Guignardia citricarpa Kiely), que está considerado como patógeno de cuarentena en la Directiva 2000/29/CE.

La enfermedad se caracteriza por la aparición de manchas oscuras deprimidas en la corteza de los frutos. Se han descrito también otro tipo de lesiones menos específicas conocidas como “freckle spot”, “virulent spot” y “false melanose”, que pueden confundirse con otras alteraciones causadas por agentes bióticos o abióticos. Los daños de la mancha negra quedan limitados a la corteza de los frutos, por lo que la enfermedad reviste mayor importancia cuando la fruta se destina mercados de consumo en fresco. No obstante, se han citado también pérdidas de cosecha debidas a la caída prematura de los frutos afectados. En las hojas pueden aparecer ocasionalmente lesiones necróticas circulares rodeadas por un halo clorótico

La enfermedad tiene un proceso de desarrollo epidémico muy lento y no se conoce ningún caso en el que se haya podido erradicar después de su introducción en una nueva zona. El patógeno forma unos cuerpos fructíferos (pseudotecios) en las hojas afectadas caídas al suelo. Estos pseudotecios forman esporas sexuales (ascosporas) en su interior que, una vez maduras, se diseminan por el viento e infectan a las hojas y frutos susceptibles. En las lesiones de los frutos y los brotes se forman otro tipo de cuerpos fructíferos (picnidios) con esporas asexuales (conidias) que se diseminan por acción de la lluvia e infectan a las hojas y frutos adyacentes. Los frutos son susceptibles al ataque de P. citricarpa durante al menos 4-7 meses después del cuajado. Los frutos infectados pueden tardar varios meses en mostrar los síntomas de la enfermedad. Este largo periodo de incubación es característico de la enfermedad y su duración depende de factores climáticos y fisiológicos. Los frutos pueden desarrollar lesiones en postcosecha a partir de infecciones latentes asintomáticas.

En las regiones afectadas por la mancha negra se han descrito diferentes medidas agronómicas encaminadas a reducir el inóculo inicial de patógeno, como son la recolección de los frutos afectados, la eliminación de la hojarasca del suelo y el mantenimiento de cubiertas vegetales para reducir la diseminación de las ascosporas. La sincronización de la floración mediante el riego permite uniformizar el estado de desarrollo de los frutos y optimizar así las estrategias de aplicación de fungicidas. Existen diferentes fungicidas que permiten controlar la enfermedad de forma eficaz. En general, suelen emplearse estrategias que combinan fungicidas de contacto y penetrantes, para evitar la aparición de resistencias a estos últimos. El número de tratamientos recomendados puede oscilar entre 4-6 aplicaciones, en función de la zona geográfica y la presión de la enfermedad.

Frutos de naranja con lesiones de mancha negra causadas por Phyllosticta citricarpa (Sudáfrica).

Fruto de limón con lesiones de mancha negra donde pueden observarse los picnidios de Phyllosticta citricarpa (Sudáfrica).

Hoja de naranjo con lesiones de mancha negra causadas por Phyllosticta citricarpa (Sudáfrica).

CERCOSPORIOSIS (Pseudocercospora angolensis)

La cercosporiosis de los cítricos se detectó por primera vez en 1952 en la provincia de Bié en Angola y actualmente está presente en la mayoría de países del África subsahariana y Yemen. La enfermedad está causada por el hongo Pseudocercospora angolensis (T. Carvalho & O. Mendes) Crous & U. Braun (sin. Cercospora angolensis T. Carvalho & O. Mendes), que está considerado como patógeno de cuarentena en la Directiva 2000/29/CE.

La cercosporiosis afecta a los frutos y hojas de la mayoría de las especies de cítricos cultivados. Se considera que las limas son más tolerantes y las naranjas y pomelos más sensibles. Los frutos presentan lesiones necróticas irregulares en la corteza rodeadas por un halo amarillento. Estas lesiones suelen agregarse alcanzando diámetros considerables, que provocan el agrietamiento de la corteza y la posterior deshidratación de la zona interna del fruto. Las lesiones en los frutos jóvenes suelen inducir su abscisión prematura. En las hojas afectadas se observan lesiones necróticas rodeadas de un halo clorótico, que en sus fases finales se desprenden formando un cribado característico. Se han descrito también defoliaciones intensas cuando las lesiones afectan al pecíolo de las hojas. En general, los daños de la cercosporiosis son muy graves, siendo un factor limitante para el cultivo de los cítricos en muchas zonas del continente africano.

El patógeno se reproduce mediante esporas asexuales (conidias) en el envés de las hojas afectadas, que se diseminarán por acción de la lluvia y el viento. Los estudios epidemiológicos sobre la cercosporiosis son limitados, pero todo indica que la lluvia juega un papel determinante en la diseminación de las conidias y su posterior infección. El fruto se considera más susceptible a la infección durante sus primeras fases de desarrollo. En las hojas, los síntomas suelen aparecen unas dos semanas después de la infección. Existen algunos estudios experimentales sobre el control de la cercosporiosis mediante tratamientos fungicidas. En general, son necesarias entre cinco y siete aplicaciones desde el cuajado del fruto hasta el final de la estación de lluvias. No obstante, la eficacia de las estrategias de control es muy errática, debido fundamentalmente al desconocimiento sobre la epidemiología de la enfermedad.

Hojas de pomelo con lesiones incipientes de cercosporiosis (Ghana).

Hojas de lima con lesiones de cercosporiosis en sus fases finales de desarrollo (Ghana).

Fruto de naranja con una lesión necrótica causada por Pseudocercospora angolensis (Ghana).

Fruto de mandarina con lesiones agregadas causadas por Pseudocercospora angolensis (Angola).